上皮性卵巢癌术中行系统性腹膜后淋巴结切除价值的荟萃分析(新)

ＤＯＩ：１０．３７６０／ｃｍａ．ｊ．ｉｓｓｎ．０３７６－２４９１．２０１６．３７．０１４作者单位：５１００６０广州，中山大学肿瘤防治中心妇科；华南肿瘤学国家重点实验室（顾海风、周云、欧玉兰、刘

继红）；中山大学附属第一医院康复科（李咏雪）

通信作者：刘继红，Ｅｍａｉｌ：ｌｉｕｊｈ＠ｓｙｓｕｃｃ．ｏｒｇ．ｃｎ

?

荟萃分析?

上皮性卵巢癌术中行系统性腹膜后

淋巴结切除价值的荟萃分析

顾海风　周云　李咏雪　欧玉兰　刘继红

【摘要】　目的　探讨系统性腹膜后淋巴结切除（ＳＬ）和非系统性腹膜后淋巴结切除（ＵＳＬ）对上

皮性卵巢癌患者预后的影响。方法　利用计算机检索ＰｕｂＭｅｄ、ＥＭｂａｓｅ、ＷｅｂｏｆＳｃｉｅｎｃｅ及ＣｏｃｈｒａｎｅＬｉｂｒａｒｙ等数据库，查找比较ＳＬ和ＵＳＬ治疗上皮性卵巢癌的随机对照试验（ＲＣＴ）或观察性研究，检索日期截止２０１６年１月。经质量评价后按照一定标准纳入文献，采用ＲｅｖＭａｎ５．０软件进行荟萃分析。

结果　共计纳入１４项研究，其中３项为ＲＣＴ，１１项观察性研究，ＳＬ组１６３４例，ＵＳＬ组１７１９例。（１）将所有研究纳入进行荟萃分析，结果ＳＬ组的５年生存率高于ＵＳＬ组［RR ＝０．８９，９５％ＣＩ（０．８１，０．９７），Ｐ＝０．００７］。其中观察性研究结果显示，ＳＬ组５年生存率高于ＵＳＬ组［RR ＝０．８４，９５％ＣＩ（０．７６，０．９３），Ｐ＝０．００１］；但ＲＣＴ结果显示，两组５年生存率的差异无统计学意义［RR ＝０．９９，９５％ＣＩ（０．８５，１．１５），Ｐ＝０．９０］。（２）根据临床分期进行亚组分析，早期（ＦＩＧＯⅠ～Ⅱ期）患者，ＳＬ组５年生存率高于ＵＳＬ组［RR ＝０．７８，９５％ＣＩ（０．６１，０．９９），Ｐ＝０．０４］；晚期（ＦＩＧＯⅢ～Ⅳ期）患者，ＳＬ组５年生存率亦高于ＵＳＬ组［RR ＝０．９０，９５％ＣＩ（０．８２，０．９９），Ｐ＝０．０３］。（３）对于达到满意减灭的患者，无论早期或晚期，两组５年生存率的差异无统计学意义［早期RR ＝０．７１，９５％ＣＩ（０．４３，１．１７），Ｐ＝０．１８；晚期RR ＝１．０１，９５％ＣＩ（０．９０，１．１４），Ｐ＝０．８６］。结论　ＳＬ能否改善上皮性卵巢癌患者的预后仍具有极大争议，需要更多ＲＣＴ加以论证。对于达到满意减灭的上皮性卵巢癌患者，ＳＬ可能难以改善其预后。

【关键词】　淋巴结切除；　生存；　卵巢癌；　荟萃分析

Ｐrognostic significance of systematic retroperitoneal lymphadenectomy in patients with epithelial

ovarian cancer ：a Meta －analysis ＧｕＨａｉｆｅｎｇ*

，ＺｈｏｕＹｕｎ，ＬｉＹｏｎｇｘｕｅ，ＯｕＹｕｌａｎ，ＬｉｕＪｉｈｏｎｇ．*

ＤｅｐａｒｔｍｅｎｔｏｆＧｙｎｅcｏｌｏｇｉc Ｏｎcｏｌｏｇｙ，ＳｕｎＹａｔ－ｓｅｎUｎｉvｅｒｓｉｔｙＣａｎcｅｒＣｅｎｔｅｒ；ＳｔａｔｅＫｅｙＬａｂｏｒａｔｏｒｙｏｆＯｎcｏｌｏｇｙｉｎＳｏｕｔｈＣｈｉｎａ，Ｇｕａｎｇｚｈｏｕ510060，ＣｈｉｎａＣｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇａｕｔｈｏｒ：ＬｉｕＪｉｈｏｎｇ，Eｍａｉｌ：ｌｉｕｊｈ＠ｓｙｓｕcc ．ｏｒｇ．cｎ【Abstract 】　Objective Ｔｏｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｅｔｈｅｓｕｒｖｉｖａｌｉｍｐａｃｔｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｒｅｔｒｏｐｅｒｉｔｏｎｅａｌｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ（ＳＬ）ａｎｄｕｎｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ（ＵＳＬ）ｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ．Methods Ｒａｎｄｏｍｉｚｅｄｃｏｎｔｒｏｌｔｒｉａｌ（ＲＣＴ）ａｎｄｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎａｌｓｔｕｄｉｅｓａｂｏｕｔｔｈｅｅｆｆｅｃｔｓｏｆＳＬａｎｄＵＳＬｏｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒｗｅｒｅｓｅａｒｃｈｅｄｉｎｍａｊｏｒｏｎｌｉｎｅｄａｔａｂａｓｅｓｉｎｃｌｕｄｉｎｇＰｕｂＭｅｄ，Ｅｍｂａｓｅ，ＷｅｂｏｆＳｃｉｅｎｃｅ，ａｎｄＣｏｃｈｒａｎｅＬｉｂｒａｒｙ．ＴｈｅｌｉｔｅｒａｔｕｒｅｓｅａｒｃｈｗａｓｐｅｒｆｏｒｍｅｄｕｐｔｏＪａｎｕａｒｙ２０１６．ＴｈｅｒｅｓｕｌｔｓｗｅｒｅａｎａｌｙｚｅｄｕｓｉｎｇＲｅｖＭａｎ５．０ｓｏｆｔｗａｒｅ．Results Ｔｏｔａｌｌｙ１４ｓｔｕｄｉｅｓｉｎｃｌｕｄｉｎｇ１６３４ｐａｔｉｅｎｔｓｉｎＳＬｇｒｏｕｐａｎｄ１７１９ｐａｔｉｅｎｔｓｉｎＵＳＬｇｒｏｕｐｗｅｒｅｅｎｒｏｌｌｅｄ．Ｔｈｒｅｅｏｆｔｈｅ１４ｓｔｕｄｉｅｓｗｅｒｅＲＣＴｓ，ａｎｄｔｈｅｏｔｈｅｒ１１ｗｅｒｅｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎａｌｓｔｕｄｉｅｓ．ＭｅｔａａｎａｌｙｓｉｓｓｈｏｗｅｄｔｈａｔＳＬｗａｓａｆａｖｏｒａｂｌｅｆａｃｔｏｒｆｏｒ５－ｙｅａｒｏｖｅｒａｌｌｓｕｒｖｉｖａｌｒａｔｅ（５－ＯＳ）ｃｏｍｐａｒｅｄｗｉｔｈＵＳＬ［RR ＝０．８９，９５％ＣＩ（０．８１，０．９７），Ｐ＝０．００７］．Ｈｏｗｅｖｅｒ，ｔｈｅｅｆｆｉｃａｃｙｏｆＳＬｏｎｉｎｃｒｅａｓｅｄ５－ＯＳｃｏｕｌｄｎｏｔｂｅｄｅｔｅｒｍｉｎｅｄｉｎａｌｌｔｙｐｅｏｆｓｔｕｄｉｅｓｏｗｉｎｇｔｏｔｈｅｒｅｓｕｌｔｏｆＲＣＴｓ［RR ＝０．９９，９５％ＣＩ（０．８５，１．１５），Ｐ＝０．９０］，ｗｈｅｒｅａｓＳＬｉｍｐｒｏｖｅｄ５－ＯＳｏｆｐａｔｉｅｎｔｓｉｎｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎａｌｓｔｕｄｉｅｓ［RR ＝０．８４，９５％ＣＩ（０．７６，０．９３），Ｐ＝０．００１］．Ｍｏｒｅｏｖｅｒ，ＳＬｉｎｃｒｅａｓｅｄ５－ＯＳｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅａｒｌｙｓｔａｇｅ（ＦＩＧＯⅠ－Ⅱ）ｄｉｓｅａｓｅｃｏｍｐａｒｉｎｇｗｉｔｈＵＳＬ［RR ＝０．７８，９５％ＣＩ（０．６１，０．９９），Ｐ＝０．０４］，ａｓｗｅｌｌａｓｉｔｃｏｕｌｄｉｍｐｒｏｖｅ５－ＯＳｓｔａｔｉｓｔｉｃａｌｌｙｉｎａｄｖａｎｃｅｄｓｔａｇｅ（ＦＩＧＯⅢ－Ⅳ）ｄｉｓｅａｓｅ［RR ＝０．９０，９５％ＣＩ（０．８２，０．９９），Ｐ＝０．０３］．ＢｕｔａｎａｌｙｓｉｓｏｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｏｐｔｉｍａｌｄｅｂｕｌｋｉｎｇｓｕｒｇｅｒｙｓｈｏｗｅｄｔｈａｔＳＬｃｏｕｌｄｎｏｔｉｍｐｒｏｖｅ５－ＯＳｏｆｔｈｅｓｅｐａｔｉｅｎｔｓ，ｒｅｇａｒｄｌｅｓｓｏｆｅａｒｌｙｓｔａｇｅ［RR ＝０．７１，９５％ＣＩ（０．４３，１．１７），Ｐ＝

０．１８］ｏｒａｄｖａｎｃｅｄｓｔａｇｅ［RR＝１．０１，９５％ＣＩ（０．９０，１．１４），Ｐ＝０．８６］．Conclusions　ＴｈｅｉｍｐａｃｔｏｆＳＬｏｎｔｈｅｓｕｒｖｉｖａｌｏｆｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒｉｓｓｔｉｌｌｅｘｔｒｅｍｅｌｙｃｏｎｔｒｏｖｅｒｓｉａｌ，ｗｈｉｃｈｒｅｑｕｉｒｅｓｍｏｒｅｒｅｌｅｖａｎｔＲＣＴｓ．Ｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｏｐｔｉｍａｌｄｅｂｕｌｋｉｎｇｓｕｒｇｅｒｙ，ＳＬｃｏｕｌｄｈａｒｄｌｙｉｍｐｒｏｖｅｔｈｅｓｕｒｖｉｖａｌ．【Key words】　Ｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ；　Ｓｕｒｖｉｖａｌ；　Ｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ；　Ｍｅｔａ－ａｎａｌｙｓｉｓ

卵巢癌的发生率位居女性生殖系统恶性肿瘤第３位，全球年新发病约２２５５００例，绝大多数患者就诊时已属晚期，致死率居妇科恶性肿瘤首位［１］。最常见的组织学类型是上皮性卵巢癌（约占９０％）［２］。腹膜后淋巴结转移是卵巢癌的重要播散途径，转移概率约２０％～４１％［３］，因此，腹膜后淋巴结切除在卵巢癌的手术治疗中具有重要地位。ＮＣＣＮ指南推荐早期卵巢癌的全面分期手术中应包含系统性腹膜后淋巴结切除（ＳＬ），晚期卵巢癌减灭术后中可仅切除肿大的腹膜后淋巴结。尽管如此，ＳＬ能否改善晚期卵巢癌患者的预后仍存极大争议。回顾性研究显示，ＳＬ能够改善晚期卵巢癌患者的预后，而随机对照试验（ＲＣＴ）则显示ＳＬ不能改善预后［４－７］。加之腹膜后淋巴结切除可能增加出血、血管损伤、淋巴囊肿、乳糜瘘及下肢水肿等手术并发症［８－９］，卵巢癌手术中腹膜后淋巴结切除的作用值得关注。本文通过对行ＳＬ和非系统性腹膜后淋巴结切除（ＵＳＬ）上皮性卵巢癌患者的５年生存率进行荟萃分析，探讨ＳＬ对上皮性卵巢癌患者预后的影响。

资料与方法

１．文献检索：以“ｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ”“ｌｙｍｐｈｎｏｄｅｄｉｓｓｅｃｔｉｏｎ”“ｌｙｍｐｈｎｏｄｅ”“ｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ”“ｌｙｍｐｈｎｏｄｅｓａｍｐｌｉｎｇ”“ｏｖａｒｉａｎ

ｃａｎｃｅｒ”“ｏｖａｒｉａｎｔｕｍｏｒ”“ｏｖａｒｉａｎｎｅｏｐｌａｓｍ”“ｏｖａｒｉａｎｃａｒｃｉｎｏｍａ”为关键词检索ＰｕｂＭｅｄ、ＷｅｂｏｆＳｃｉｅｎｃｅ、Ｅｍｂａｓｅ、ＣｏｃｈｒａｎｅＬｉｂｒａｒｙ等数据库，获得发表在英文专业期刊的相关研究。文献发表时间截止到２０１６年１月。

２．文献纳入与排除标准：纳入标准：（１）公开发行的英文杂志上以论文形式发表的文章，纳入ＲＣＴ或观察性研究；（２）所有病例经病理学确诊为上皮性卵巢癌；（３）干预措施为上皮性卵巢癌肿瘤细胞减灭术中行ＳＬ或ＵＳＬ；（４）比较了的ＳＬ组和ＵＳＬ组患者的５年总生存率。排除标准：（１）除了上皮性卵巢癌，研究对象患有可能影响生存率的其他疾病；（２）研究对象为非上皮性卵巢癌；（３）研究中未比较ＳＬ组和ＵＳＬ组的生存率；（４）非英文文献。

３．数据提取与质量评价：由两位研究者独立阅读所获文献题目和摘要，排除明显不符合纳入标准的文献后，其余文献阅读全文，以确定真正符合纳入标准的文献。提取各研究的信息，纳入研究对象的基本资料和指标数据。采用九星纽卡斯尔－渥太华质量评价量表（ＮＯＳ）对观察性研究进行质量评价，包括病例和对照组的选择、可比性及暴露评估等３大条目，满分９分，≥７分为高质量研究［１０］。采用

Ｃｏｃｈｒａｎｅ偏倚风险评价工具对ＲＣＴ进行质量评价，共６个条目，只要有１个条目为高风险则此研究为高偏倚风险［１１］。

４．统计学分析：采用Ｃｏｃｈｒａｎｅ协作网提供的ＲｅｖＭａｎ５．０统计软件进行分析。计数资料采用相对危险度（RR）为疗效分析效应量，各效应量均以９５％可信区间（ＣＩ）表示。计算纳入研究的各RR值，采用Ｑ检验对各纳入研究结果进行异质性检验，如不存在异质性时（Ｐ＞０．０５，Ｉ２＜５０％），采用固定效应模型分析；如存在异质性时（Ｐ≤０．０５，Ｉ２≥５０％），采用随机效应模型分析。以Ｐ＜０．０５为差异有统计学意义。采用漏斗图分析发表偏倚，漏斗图对称代表没有发表偏倚。

结果

１．文献检索结果和基本情况：初检出相关文献９６１篇，去除重复文献后阅读题目和摘要，排除主题不合、综述及病例报告等文献。剩余７２篇查找原文，排除未达到纳入标准的文献以及增加通过参考文献得到的文献，最终纳入１４篇文献［４，５，１２－２３］。包括３篇ＲＣＴ［５，１７，１９］和１１篇观察性研究［４，１２－１６，１８，２０－２３］，ＳＬ组１６３４例患者，ＵＳＬ组１７１９例患者；纳入研究的基本资料见表１。

２．文献质量评价：纳入的１１项观察性研究均达到ＮＯＳ量表的６～９分，多数为高质量研究，见表２。纳入的３项ＲＣＴ中，没有高偏倚风险的研究。

３．两组患者生存率的比较：纳入的１４项研究均比较了两组患者的生存情况，各研究间无统计学异质性（χ２＝１９．０７，ｄｆ＝１３，Ｐ＝０．１２，Ｉ２＝３２％），故采用固定效应模型进行合并分析。荟萃分析结果发现，ＳＬ组的５年生存率高于ＵＳＬ组［RR＝０．８９，９５％ＣＩ（０．８１，０．９７），Ｐ＝０．００７］，见图１。根据研究类型进行亚组分析，如图２所示观察性研究的ＳＬ组５年生存率高于ＵＳＬ组［RR＝０．８４，９５％ＣＩ

表１　上皮性卵巢癌术中行系统性腹膜后淋巴结切除价值研究的基本资料

研究者及年份研究类型临床分期例数

ＳＬ组ＵＳＬ组ＳＬ和ＵＳＬ的定义

Ａｂｅ等［１２］２０１０观察性Ⅰ～Ⅳ６８２０ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫

ＵＳＬ：淋巴结未清扫

Ａｌｅｔｔｉ等［１３］２００３观察性Ⅲ～Ⅳ６１１５８ＳＬ：腹膜后淋巴结清扫

ＵＳＬ：淋巴结未清扫或只切除肿大淋巴结Ａｌｌｅｎ等［１４］１９９９观察性Ⅲ３３９７ＳＬ：腹膜后淋巴结清扫ＵＳＬ：腹膜后淋巴结未清扫

Ｃｈａｎｇ等［１５］２０１２观察性Ⅲ１３５５４ＳＬ：系统性盆腔和腹主动脉旁淋巴结切除ＵＳＬ：非系统性切除

Ｄｅｌｌ′Ａｎｎａ等［７］２０１２ＲＣＴⅠ～Ⅳ１５８１５０ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结切除ＵＳＬ：只切除肿大淋巴结

Ｉｓｏｎｉｓｈｉ等［１６］２００４观察性

Ⅲ～Ⅳ

５１

４７

ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫ＵＳＬ：只切除肿大淋巴结

Ｍａｇｇｉｏｎｉ等［１７］２００６ＲＣＴⅠ～Ⅱ１３８１３０

ＳＬ：盆腔淋巴结切除≥２０个，腹主动脉旁淋巴结

切除≥１５个

ＵＳＬ：随机切除盆腔和腹主动脉旁淋巴结Ｏｓｈｉｔａ等［１８］２０１３观察性Ⅰ～Ⅱ２８４１３８ＳＬ：腹膜后淋巴结清扫ＵＳＬ：腹膜后淋巴结未清扫

Ｐａｎｉｃｉ等［１９］２００５ＲＣＴⅢ～Ⅳ２１６２１１ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫

ＵＳＬ：淋巴结未切除或只切除肿大淋巴结Ｓａｋａｉ等［６］２０１２观察性Ⅲ～Ⅳ８７９３ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫

ＵＳＬ：淋巴结未清扫或只切除肿大淋巴结

Ｓａｙｇｉｌｉ等［２０］２００２观察性Ⅲ２９３２ＳＬ：系统性盆腔和腹主动脉旁淋巴结切除ＵＳＬ：非系统性清扫

Ｓｃｈｗａｒｔｚ等［２１］２０１５观察性Ⅲ～Ⅳ５４４７ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫ＵＳＬ：淋巴结未清扫

Ｓｕｚｕｋｉ等［２２］２００８观察性Ⅰ～Ⅱ１０４１０１ＳＬ：盆腔和腹主动脉旁淋巴结清扫ＵＳＬ：淋巴结探查或取样Ｓｖｏｌｇａａｒｄ等［２３］２０１４

观察性

Ⅰ

２１６

４１１

ＳＬ：腹膜后淋巴结清扫ＵＳＬ：腹膜后淋巴结未清扫

注

：组织学类型均为上皮性卵巢癌

图１　两组上皮性卵巢癌患者５年生存率的比较

（０．７６，０．９３），Ｐ＝０．００１］；但ＲＣＴ的结果显示两组５年生存率的差异无统计学意义［RR ＝０．９９，９５％ＣＩ（０．８５，１．１５），Ｐ＝０．９０］。

４．不同临床分期的两组患者生存率比较：纳入

的研究中有４项比较了早期（ＦＩＧＯⅠ～Ⅱ期）患者

的５年生存率［１７－１８，２２－２３］

，８项比较了晚期（ＦＩＧＯⅢ～

Ⅳ期）患者的５年生存率［４，１３－１６，１９－２１］，１项同时比较了早期和晚期患者的生存情况［１２］

。根据临床分期进行亚组分析，均采用固定效应模型，见图３。早期患者ＳＬ组５年生存率高于ＵＳＬ组［RR ＝０．７８，９５％ＣＩ（０．６１，０．９９），Ｐ＝０．０４］；在晚期患者中，与ＵＳＬ组比较，ＳＬ亦可改善５年生存率［RR ＝０．９０，９５％ＣＩ（０．８２，０．９９），Ｐ＝０．０３］。

５．满意减灭ＳＬ组和ＵＳＬ组患者生存率的比较：纳入的研究中有６项研究的入

图２　不同研究类型两组上皮性卵巢癌患者５年生存率的比较

表２　纳入的观察性研究文献质量评价结果

研究者及年份选择可比性暴露评估总分

［１２］２０１０４１３８

Ａｌｅｔｔｉ等［１３］２００３３１３７

Ａｌｌｅｎ等［１４］１９９９３２３８

Ｃｈａｎｇ等［１５］２０１２４１３８

Ｄｅｌｌ′Ａｎｎａ等［７］２０１２３１３７

Ｉｓｏｎｉｓｈｉ等［１６］２００４４２３９

Ｍａｇｇｉｏｎｉ等［１７］２００６４２３９

Ｏｓｈｉｔａ等［１８］２０１３３２１６

Ｐａｎｉｃｉ等［１９］２００５４２３９

Ｓａｋａｉ等［６］２０１２３２３８

Ｓａｙｇｉｌｉ等［２０］２００２４２３９

注：选择包括４个条目（４分）：（１）病例确定是否恰当；（２）病例

的代表性；（３）对照的选择；（４）对照的确定。可比性（２分）指设计

和统计分析时考虑病例和对照的可比性。暴露评估包括３个条目

（３分）：（１）暴露因素的确定；（２）采用相同的方法确定病例和对照

组暴露因素；（３）无答应率

组患者达到满意减灭［４，１２，１６－１７，１９，２１］，荟萃分析结果显

示，ＳＬ并不能改善此类患者的５年生存率［RR＝

０．９８，９５％ＣＩ（０．８７，１．１０），Ｐ＝０．６９］。进一步根

据临床分期进行亚组分析，如图４所示对于达到满

意减灭的患者，无论早期或晚期，ＳＬ组５年生存率

与ＵＳＬ组的差异无统计学意义［早期RR＝０．７１，９５％ＣＩ（０．４３，１．１７），Ｐ＝０．１８；晚期RR＝１．０１，９５％ＣＩ（０．９０，１．１４），Ｐ＝０．８６］。虽然满意减灭早期两组患者荟萃分析时，Ｉ２＝６９％，但两组的差异无统计学意义（Ｐ＝０．１８），且亚组分析要求各亚组选择的效应模型一致，故仍采用固定效应模式。

６．发表偏倚：荟萃分析中１４项研究的漏斗图显示，所有研究都均匀分布于整个图形，提示荟萃分析结果没有发表偏倚。

讨论

卵巢癌的手术原则是进行全面分期手术或者肿瘤细胞减灭术，若是术后没有肉眼可见病灶或残留病灶最大直径＜１ｃｍ可达到满意肿瘤细胞减灭术［２４］。一般认为卵巢癌的转移淋巴结对化疗不敏

感，手术切除或许是最好的办法。对于肿大的转移淋巴结实施切除，是肿瘤细胞减灭术的一个组成部分。５０％以上的晚期卵巢癌患者在术后病理证实有腹膜后的淋巴结转移，盆腔和腹主动脉旁转移情况相当；由于化疗药物在腹膜后淋巴结中难以达到有效浓度，如不行淋巴结切除可能为术后发生化疗耐药埋下了隐患［１８］，从而导致预后不良［２５］。因此，卵巢癌手术中淋巴结的处理至关重要，处理方式主要包括ＳＬ和ＵＳＬ。ＳＬ指腹主动脉旁淋巴结清扫和盆腔淋巴结清扫，其中腹主动脉旁淋巴结清扫上界至少达到肠系膜下动脉水平；盆腔淋巴结清扫包括髂总、髂内外以及闭孔淋巴结。ＵＳＬ有以下３种情况：仅切除腹膜后肿大淋巴结、腹膜后淋巴结活检或不切除腹膜后淋巴结。

腹膜后淋巴结清扫的相关风险和生存获益是目前研究的热点问题［２６］。卵巢癌手术中行ＳＬ可增加手术并发症。Ｏｓｈｉｔａ等［１８］研究发现ＳＬ组患者的出血量大于ＵＳＬ组，术后淋巴囊肿和下肢水肿仅见于

ＳＬ组。Ｐａｎｉｃｉ等［１９］报道了晚期卵巢癌患者行ＳＬ后并发症的发生率（３７％）高于仅切除肿大淋巴结的患者（１８％）。多项研究提示行ＳＬ的并发症主要是

图３　不同临床分期两组上皮性卵巢癌患者５

年生存率的比较

图4　满意减灭两组上皮性卵巢癌患者５年生存率的比较及亚组分析

血管损伤、小肠梗阻、深静脉血栓等，发生率占行ＳＬ患者的４％～５％［８－９］

。在生存获益方面，ＳＬ能否改善卵巢癌患者的ＰＦＳ和ＯＳ一直存在分歧［５］

。Ｂｕｒｇｈａｒｄｔ等建议关注于ＳＬ

的实施目的，即为了分期或为

了治疗。在初次肿瘤细胞减灭术中进行ＳＬ可能增加手术并发症，但如果患者术后的生存明显增加，仍值得进行，其风险和收益需更多的临床研究来进一步评估。

本研究共纳入１４篇文献，以回顾性研究为主，对上皮性卵巢癌术中行系统性腹膜后淋巴结切除对ＯＳ的影响进行荟萃分析，结果显示ＳＬ组的５年生存率高于ＵＳＬ组，并且在早期及晚期患者中

也得到了一致的结论。然而根据研究类型不同分别分析后发现，观察性研究中ＳＬ可改善患者的生存；ＲＣＴ结果却显示两组５年生存率的差异无统计学意义。由于观察性研究的病例数之和远远多于ＲＣＴ研究，因此，将所有研究汇总后行荟萃分析便得出ＳＬ组的５年生存率高于ＵＳＬ组这一结论。

观察性研究由于缺乏随机入组环节，势必存在一定的选择性偏移。尤其在晚期卵巢癌中，对于难以达到满意减灭者，手术者可能倾向于不行ＳＬ，而达到满意减灭者行ＳＬ的可能性则较高，这将使得ＳＬ组患者的满意减灭率明显高于ＵＳＬ组，显然，这将有利于提高ＳＬ组患者的生存。因此，在观察性研究中，满意减灭成了是否行ＳＬ的前置条件，从而掩盖了ＳＬ对于预后可能带来的有益影响。本文纳入的３项ＲＣＴ的研究对象

分别为早期、晚期和行二次探查术的卵巢癌患者，手

术均达到了满意减灭，入组病例数均大于２５０例，具

有一定的可信度，然而其结论均支持ＳＬ不能提高患

者的ＯＳ。在此基础上，我们将所有达到满意减灭的研究行荟萃分析发现，无论早期或者晚期，两组５年生存率的差异无统计学意义。然而，发表于２０１０年的一项荟萃分析显示ＳＬ改善了达到理想减灭术的晚期卵巢癌患者的ＯＳ［６］。这可能提示近年的研究得出了与此前的不同结论，导致荟萃分析的结果出现差异。行ＳＬ未能改善ＯＳ的原因可能在于：早期患者的局部淋巴结可能有阻挡和清除癌细胞的作用，是防止癌细胞扩散的有力屏障，对早期患者进行淋巴结清扫可能破坏这层屏障；卵巢癌以腹膜种植转移为主要转移途径，晚期卵巢癌患者多数已有盆腔、腹腔的广泛转移，患者生存取决于残留病灶的大小。因此，在切除明显肿大的淋巴结后，ＳＬ并不能带来更多的生存获益。需要注意的是，目前已发表的ＲＣＴ研究存在入组时间过长，术后化疗方案没有标准化，病例数偏少等不足，难以全面、充分地评估

ＳＬ对于卵巢癌患者预后的影响。

参考文献

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［５］ＳｐｉｒｔｏｓＮＭ，ＧｒｏｓｓＧＭ，ＦｒｅｄｄｏＪＬ，ｅｔａｌ．Ｃｙｔｏｒｅｄｕｃｔｉｖｅｓｕｒｇｅｒｙｉｎａｄｖａｎｃｅｄｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｃａｎｃｅｒｏｆｔｈｅｏｖａｒｙ：ｔｈｅｉｍｐａｃｔｏｆａｏｒｔｉｃ

ａｎｄｐｅｌｖｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙ［Ｊ］．ＧｙｎｅｃｏｌＯｎｃｏｌ，１９９５，５６（３）：

３４５－３５２．ＤＯＩ：１０．１００６／ｇｙｎｏ．１９９５．１０６１．

［６］ＳａｋａｉＫ，ＫａｊｉｙａｍａＨ，ＵｍｅｚｕＴ，ｅｔａｌ．Ｉｓｔｈｅｒｅａｎｙａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎｂｅｔｗｅｅｎｒｅｔｒｏｐｅｒｉｔｏｎｅａｌｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙａｎｄｓｕｒｖｉｖａｌｂｅｎｅｆｉｔ

ｉｎａｄｖａｎｃｅｄｓｔａｇｅｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｒｃｉｎｏｍａｐａｔｉｅｎｔｓ［Ｊ］？Ｊ

ＯｂｓｔｅｔＧｙｎａｅｃｏｌＲｅｓ，２０１２，３８（７）：１０１８－１０２３．ＤＯＩ：１０．１１１１／ｊ．１４４７－０７５６．２０１１．０１８２６．ｘ．

［７］Ｄｅｌｌ′ＡｎｎａＴ，ＳｉｇｎｏｒｅｌｌｉＭ，Ｂｅｎｅｄｅｔｔｉ－ＰａｎｉｃｉＰ，ｅｔａｌ．Ｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒａｔｓｅｃｏｎｄ－ｌｏｏｋｓｕｒｇｅｒｙ：ａ

ｒａｎｄｏｍｉｓｅｄｃｌｉｎｉｃａｌｔｒｉａｌ［Ｊ］．ＢｒＪＣａｎｃｅｒ，２０１２，１０７（５）：７８５－７９２．ＤＯＩ：１０．１０３８／ｂｊｃ．２０１２．３３６．

［８］ＫｉｍＨＳ，ＪｕＷ，ＪｅｅＢＣ，ｅｔａｌ．Ｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｆｏｒｓｕｒｖｉｖａｌｉｎｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ：ａｍｅｔａ－ａｎａｌｙｓｉｓ［Ｊ］．ＩｎｔＪ

ＧｙｎｅｃｏｌＣａｎｃｅｒ，２０１０，２０（４）：５２０－５２８．ＤＯＩ：１０．１１１１／ＩＧＣ．０ｂ０１３ｅ３１８１ｄ６ｄｅ１ｄ．

［９］ＧａｏＪ，ＹａｎｇＸ，ＺｈａｎｇＹ．Ｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｔｈｅｔｒｅａｔｍｅｎｔｏｆｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ：ａｍｅｔａ－ａｎａｌｙｓｉｓｏｆｍｕｌｔｉｐｌｅ

ｅｐｉｄｅｍｉｏｌｏｇｙｓｔｕｄｉｅｓ［Ｊ］．ＪｐｎＪＣｌｉｎＯｎｃｏｌ，２０１５，４５（１）：４９－６０．

ＤＯＩ：１０．１０９３／ｊｊｃｏ／ｈｙｕ１７５．

［１０］ＣｏｔａＧＦ，ｄｅＳｏｕｓａＭＲ，ＦｅｒｅｇｕｅｔｔｉＴＯ，ｅｔａｌ．Ｅｆｆｉｃａｃｙｏｆａｎｔｉ－ｌｅｉｓｈｍａｎｉａｔｈｅｒａｐｙｉｎｖｉｓｃｅｒａｌｌｅｉｓｈｍａｎｉａｓｉｓａｍｏｎｇＨＩＶｉｎｆｅｃｔｅｄ

ｐａｔｉｅｎｔｓ：ａｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｒｅｖｉｅｗｗｉｔｈｉｎｄｉｒｅｃｔｃｏｍｐａｒｉｓｏｎ［Ｊ］．ＬｏＳ

ＮｅｇｌＴｒｏｐＤｉｓ，２０１３，７（５）：ｅ２１９５．ＤＯＩ：１０．１３７１／ｊｏｕｒｎａｌ．ｐｎｔｄ．０００２１９５．［１１］ＨｉｇｇｉｎｓＪＰ，ＡｌｔｍａｎＤＧ，Ｇ?ｔｚｓｃｈｅＰＣ，ｅｔａｌ．ＴｈｅＣｏｃｈｒａｎｅＣｏｌｌａｂｏｒａｔｉｏｎ′ｓｔｏｏｌｆｏｒａｓｓｅｓｓｉｎｇｒｉｓｋｏｆｂｉａｓｉｎｒａｎｄｏｍｉｓｅｄｔｒｉａｌｓ

［Ｊ］．ＢＭＪ，２０１１，３４３：ｄ５９２８．ＤＯＩ：１０．１１３６／ｂｍｊ．ｄ５９２８．

［１２］ＡｂｅＡ，ＦｕｒｕｍｏｔｏＨ，ＩｒａｈａｒａＭ，ｅｔａｌ．Ｔｈｅｉｍｐａｃｔｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｐａｒａ－ａｏｒｔｉｃａｎｄｐｅｌｖｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｏｎｓｕｒｖｉｖａｌｉｎｐａｔｉｅｎｔｓ

ｗｉｔｈｏｐｔｉｍａｌｌｙｄｅｂｕｌｋｅｄｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＪＯｂｓｔｅｔＧｙｎａｅｃｏｌ

Ｒｅｓ，２０１０，３６（５）：１０２３－１０３０．

［１３］ＡｌｅｔｔｉＧＤ，ＤｏｗｄｙＳ，ＰｏｄｒａｔｚＫＣ，ｅｔａｌ．Ｒｏｌｅｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｔｈｅｍａｎａｇｅｍｅｎｔｏｆｇｒｏｓｓｌｙａｐｐａｒｅｎｔａｄｖａｎｃｅｄｓｔａｇｅｅｐｉｔｈｅｌｉａｌ

ｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＡｍＪＯｂｓｔｅｔＧｙｎｅｃｏｌ，２００６，１９５（６）：１８６２－１８６８．ＤＯＩ：１０．１０１６／ｊ．ａｊｏｇ．２００６．０６．０６８．

［１４］ＡｌｌｅｎＤＧ，ＣｏｕｌｔｅｒＪ．Ｓｕｒｖｉｖａｌｏｆｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒａｎｄｔｈｅｅｆｆｅｃｔｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｔｈｏｓｅｗｉｔｈｓｔａｇｅ３

ｄｉｓｅａｓｅ［Ｊ］．ＡｕｓｔＮＺＪＯｂｓｔｅｔＧｙｎａｅｃｏｌ，１９９９，３９（４）：４２０－４２４．

［１５］ＣｈａｎｇＳＪ，ＢｒｉｓｔｏｗＲＥ，ＲｙｕＨＳ．Ｐｒｏｇｎｏｓｔｉｃｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｃｅｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙａｓｐａｒｔｏｆｐｒｉｍａｒｙｄｅｂｕｌｋｉｎｇｓｕｒｇｅｒｙｉｎ

ｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈａｄｖａｎｃｅｄｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＧｙｎｅｃｏｌＯｎｃｏｌ，２０１２，

１２６（３）：３８１－３８６．ＤＯＩ：１０．１０１６／ｊ．ｙｇｙｎｏ．２０１２．０５．０１４．

［１６］ＩｓｏｎｉｓｈｉＳ，ＮｉｉｍｉＳ，ＳａｓａｋｉＨ，ｅｔａｌ．Ｄｒｕｇｓｅｎｓｉｔｉｖｉｔｙ－ｒｅｌａｔｅｄｂｅｎｅｆｉｔｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｄｕｒｉｎｇｃｙｔｏｒｅｄｕｃｔｉｖｅｓｕｒｇｅｒｙ

ｉｎｏｐｔｉｍａｌｌｙｄｅｂｕｌｋｅｄｓｔａｇｅｓⅢｃａｎｄⅣｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＧｙｎｅｃｏｌＯｎｃｏｌ，２００４，９３（３）：６４７－６５２．ＤＯＩ：１０．１０１６／ｊ．ｙｇｙｎｏ．２００４．０３．００６．

［１７］ＭａｇｇｉｏｎｉＡ，ＢｅｎｅｄｅｔｔｉＰ．Ｒａｎｄｏｍｉｓｅｄｓｔｕｄｙｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ

ｍａｃｒｏｓｃｏｐｉｃａｌｌｙｃｏｎｆｉｎｅｄｔｏｔｈｅｐｅｌｖｉｓ［Ｊ］．ＢｒＪＣａｎｃｅｒ，２００６，９５

（６）：６９９－７０４．ＤＯＩ：１０．１０３８／ｓｊ．ｂｊｃ．６６０３３２３．

［１８］ＯｓｈｉｔａＴ，ＩｔａｍｏｃｈｉＨ，ＮｉｓｈｉｍｕｒａＲ，ｅｔａｌ．Ｃｌｉｎｉｃａｌｉｍｐａｃｔｏｆｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｐｅｌｖｉｃａｎｄｐａｒａ－ａｏｒｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｆｏｒｐＴ１ａｎｄ

ｐＴ２ｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ：ａｒｅｔｒｏｓｐｅｃｔｉｖｅｓｕｒｖｅｙｂｙｔｈｅＳａｎｋａｉ

ＧｙｎｅｃｏｌｏｇｙＳｔｕｄｙＧｒｏｕｐ［Ｊ］．ＩｎｔＪＣｌｉｎＯｎｃｏｌ，２０１３，１８（６）：

１１０７－１１１３．ＤＯＩ：１０．１００７／ｓ１０１４７－０１２－０４８３－８．

［１９］ＰａｎｉｃｉＰＢ，ＡｎｇｉｏｌｉＲ．Ｒｏｌｅｏｆｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＢｅｓｔＰｒａｃｔＲｅｓＣｌｉｎＯｂｓｔｅｔＧｙｎａｅｃｏｌ，２００２，１６（４）：５２９－５５１．

［２０］ＳａｙｇｉｌｉＵ，ＧｕｃｌｕＳ，ＵｓｌｕＴ，ｅｔａｌ．Ｄｏｅｓｓｙｓｔｅｍａｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｈａｖｅａｂｅｎｅｆｉｔｏｎｓｕｒｖｉｖａｌｏｆｓｕｂｏｐｔｉｍａｌｌｙ

ｄｅｂｕｌｋｅｄｐａｔｉｅｎｔｓｗｉｔｈｓｔａｇｅⅢｏｖａｒｉａｎｃａｒｃｉｎｏｍａ［Ｊ］？ＪＳｕｒｇ

Ｏｎｃｏｌ，２００２，８１（３）：１３２－１３７．ＤＯＩ：１０．１００２／ｊｓｏ．１０１２４．

［２１］ＳｃｈｗａｒｔｚＬ，Ｓｃｈｒｏｔ－ＳａｎｙａｎＳ，ＢｒｉｇａｎｄＣ，ｅｔａｌ．ＩｍｐａｃｔｏｆＰｅｌｖｉｃａｎｄＰａｒａ－ａｏｒｔｉｃＬｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎＡｄｖａｎｃｅｄＯｖａｒｉａｎＣａｎｃｅｒ

ＡｆｔｅｒＮｅｏａｄｊｕｖａｎｔＣｈｅｍｏｔｈｅｒａｐｙ［Ｊ］．ＡｎｔｉｃａｎｃｅｒＲｅｓ，２０１５，３５

（１０）：５５０３－５５０９．

［２２］ＳｕｚｕｋｉＳ，ＫａｊｉｙａｍａＨ，ＳｈｉｂａｔａＫ，ｅｔａｌ．Ｉｓｔｈｅｒｅａｎｙａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎｂｅｔｗｅｅｎｒｅｔｒｏｐｅｒｉｔｏｎｅａｌｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙａｎｄｓｕｒｖｉｖａｌｂｅｎｅｆｉｔｉｎ

ｏｖａｒｉａｎｃｌｅａｒｃｅｌｌｃａｒｃｉｎｏｍａｐａｔｉｅｎｔｓ［Ｊ］？ＡｎｎＯｎｃｏｌ，２００８，１９

（７）：１２８４－１２８７．ＤＯＩ：１０．１０９３／ａｎｎｏｎｃ／ｍｄｎ０５９．

［２３］ＳｖｏｌｇａａｒｄＯ，ＬｉｄｅｇａａｒｄＯ，ＮｉｅｌｓｅｎＭＬ，ｅｔａｌ．ＬｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｓｕｒｇｉｃａｌｓｔａｇｅⅠｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ［Ｊ］．ＡｃｔａＯｂｓｔｅｔ

ＧｙｎｅｃｏｌＳｃａｎｄ，２０１４，９３（３）：２５６－２６０．

［２４］ｄｕＢｏｉｓＡ，ＱｕｉｎｎＭ，ＴｈｉｇｐｅｎＴ，ｅｔａｌ．２００４ｃｏｎｓｅｎｓｕｓｓｔａｔｅｍｅｎｔｓｏｎｔｈｅｍａｎａｇｅｍｅｎｔｏｆｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ：ｆｉｎａｌｄｏｃｕｍｅｎｔｏｆ

ｔｈｅ３ｒｄＩｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌＧｙｎｅｃｏｌｏｇｉｃＣａｎｃｅｒＩｎｔｅｒｇｒｏｕｐＯｖａｒｉａｎ

ＣａｎｃｅｒＣｏｎｓｅｎｓｕｓＣｏｎｆｅｒｅｎｃｅ（ＧＣＩＧＯＣＣＣ２００４）［Ｊ］．Ａｎｎ

Ｏｎｃｏｌ，２００５，１６Ｓｕｐｐｌ８：ｖｉｉｉ７－ｖｉｉｉ１２．

［２５］ＳｉｇｎｏｒｅｌｌｉＭ，ＦｒｕｓｃｉｏＲ，ＣｅｐｐｉＬ，ｅｔａｌ．Ｔｈｅｒｏｌｅｏｆｐｅｌｖｉｃａｎｄａｏｒｔｉｃｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙａｔｓｅｃｏｎｄｌｏｏｋｓｕｒｇｅｒｙｉｎａｐｐａｒｅｎｔｅａｒｌｙ

ｓｔａｇｅｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒａｆｔｅｒｉｎａｄｅｑｕａｔｅｓｕｒｇｉｃａｌｓｔａｇｉｎｇｆｏｌｌｏｗｅｄｂｙ

ａｄｊｕｖａｎｔｃｈｅｍｏｔｈｅｒａｐｙ［Ｊ］．ＧｙｎｅｃｏｌＯｎｃｏｌ，２０１４，１３２（２）：３１２－３１５．ＤＯＩ：１０．１０１６／ｊ．ｙｇｙｎｏ．２０１４．０１．００１．

［２６］ＴｒｉｍｂｏｓＪＢ．Ｌｙｍｐｈａｄｅｎｅｃｔｏｍｙｉｎｏｖａｒｉａｎｃａｎｃｅｒ：ｓｔａｎｄａｒｄｏｆｃａｒｅｏｒｕｎｎｅｃｅｓｓａｒｙｒｉｓｋ［Ｊ］．ＣｕｒｔＯｐｉｎＯｎｅｏｌ，２０１１，２３（５）：５０７－５１１．

（收稿日期：２０１６－０５－１５）

（本文编辑：刘小梅）